Un champignon parasite, qui transforme les mouches ordinaires en intrépides grimpeuses, a finalement été pris en flagrant délit de manipulation des ficelles neurologiques de son hôte, déclenchant une recrudescence d’activité qui les pousse à trouver un endroit surélevé avant de mourir.

Image d’entête : mouche du vinaigre infectée avec ses ailes relevées et une excroissance fongique. (Carolyn Elya/ Université Harvard)

En menant des expériences sur des mouches du vinaigre ou drosophiles (Drosophila melanogaster) infectées par l’Entomophthora muscae, des chercheurs de l’université américaine de Harvard ont découvert que l’horloge interne et les systèmes de production d’hormones du cerveau de la mouche sont impliqués dans la propulsion de l’hôte du champignon vers un lieu de repos final élevé.

Connu sous le nom “d’escalade” (summiting), ce comportement permet aux pilotes parasites d’infecter davantage d’hôtes. Perchées loin du sol, elles étirent leurs proboscis et libèrent une gouttelette collante qui les fixe à la surface, soulevant leurs ailes de manière spectaculaire au-dessus de leur corps dans une pose zombie saisissante qui expose les spores fongiques à l’air.

Carcasse de mouche gorgée de spores qui éclate littéralement pour se propager. (NobbiP/ Wikimedia)

Le comportement des mouches « zombies » fascine les scientifiques depuis des décennies, les mécanismes responsables de cette activité restant largement mystérieux. Jusqu’à présent, personne n’avait observé les mouches zombies dans les dernières heures de leur vie.

Selon l’auteur principal Carolyn Elya, biologiste cellulaire :

Nous avons découvert que l’ascension n’a rien à voir avec l’escalade. Il s’agit en fait d’une poussée d’activité locomotrice qui commence environ 2 heures et demie avant la mort des mouches.

Il était difficile d’identifier en temps réel les mouches en phase d’escalade, aussi les chercheurs ont-ils eu recours à l’apprentissage automatique. Il les a alertés pour qu’ils observent et prélèvent des tissus sur les mouches en phase d’escalade, ce qui a permis de mesurer le comportement et d’identifier les gènes et les neurones impliqués.

Les expériences ont révélé une accélération de la vitesse des mouches zombies dans les 2,5 heures précédant leur mort. L’examen des tissus a révélé que les cellules fongiques ciblent principalement des zones spécifiques du cerveau de la mouche chargées de gérer les systèmes circadien et neurosécrétoire, ce qui entraîne la libération d’une hormone spécifique.

Selon Elya :

Lorsque nous avons réduit ces neurones au silence, les mouches ne parvenaient plus à atteindre l’escalade. Nous pensons que le champignon stimule en fait l’activité de ces neurones afin d’entraîner la libération de cette hormone, qui provoque chez les mouches cette poussée d’activité locomotrice.

De plus, ils ont constaté que l’infection par l’E. muscae augmente la perméabilité de la barrière hémato-encéphalique, ce qui permet aux substances présentes dans la circulation sanguine de la mouche d’affecter son cerveau.

Nous pensons que cela pourrait être important pour la façon dont le champignon entraîne des changements comportementaux.

Les chercheurs ont constaté des différences dans les niveaux de certains composés sanguins entre les mouches atteintes de la maladie et les mouches témoins. La transfusion du sang de mouches ayant atteint l’apogée dans des mouches témoins a provoqué une augmentation des mouvements, ce qui indique que les substances présentes dans le sang contribuent au comportement de l’apogée.

Toujours selon Elya :

Nous avons montré qu’il est possible, au moins partiellement, de récapituler ce comportement d’apogée simplement en transférant du sang de mouche.

Des mouches infectées prennent leur dernière pose au sommet d’un flacon de test. (Carolyn Elya/ Université Harvard)

L’invasion d’E. muscae commence lorsqu’une spore infectieuse atterrit sur une mouche hôte. En utilisant des enzymes pour percer la cuticule, le champignon pénètre dans son hôte et le « mange » de l’intérieur. Ce processus de digestion commence par les réserves de nutriments de la mouche, en préservant le système nerveux, les muscles, les intestins et les gonades. Pendant cette période, la mouche peut manger, se reproduire et, d’une manière générale, profiter de son statut de mouche.

Le champignon commence à s’échapper en se nourrissant du système digestif et des gonades alors que la mouche est encore en vie. Il déclenche alors une cascade d’actions farfelues qui la font fuir et qui aboutissent à la mort de la mouche hôte. Il y a une méthode à cette folie : la prolifération fongique dans la trompe de la mouche a un effet collant qui immobilise l’insecte. Les ailes de la mouche se soulèvent et s’écartent de son dos au moment de sa mort pour permettre au champignon de sortir facilement et de poursuivre son voyage.

Elya explique :

Le champignon saute vers le nouvel hôte en formant des structures très spécialisées et temporaires qui traversent la peau de la mouche et projettent dans l’environnement des spores qui ne sont efficaces que pendant une poignée d’heures. Il s’agit d’un processus éphémère, c’est pourquoi une position avantageuse est essentielle à la survie.

Vous pouvez probablement imaginer comment la position fixe et surélevée de la mouche morte permet aux canons lanceurs de spores d’atteindre un maximum de nouveaux hôtes. Comme si cela ne suffisait pas, le champignon a d’autres astuces pour répandre ses spores.

Les chercheurs concluent :

Le réseau circadien de l’hôte est impliqué dans la médiation de l’activité locomotrice accrue que nous comprenons maintenant comme définissant l’escalade. Toutefois, nos données ne permettent pas de savoir comment le moment de ce comportement est déterminé dans le système de la mouche zombie.

Des réponses ont donc été apportées à certaines questions, mais des recherches supplémentaires sont nécessaires pour déterminer des facteurs tels que la capacité de l’E. muscae à suivre le temps, les substances chimiques impliquées et la nécessité pour les cellules fongiques d’atteindre physiquement le cerveau pour provoquer une réaction de sommation complète.

Pour Elya :

Il y a encore beaucoup de questions en suspens, ce que fait le champignon reste un mystère.

En 2022, une étude montrait comment ce parasite pousse les mouches mâles à s’accoupler avec le corps de femelles mortes et infectées:

Il est à noter que l’action de ce parasite est similaire aux Ophiocordyceps, un champignon qui infecte les fourmis et qui les pousse à grimper pour mieux déployer les spores du parasite :

L’étude publiée dans eLife : Neural mechanisms of parasite-induced summiting behavior in ‘zombie’ Drosophila et présentée sur le site de l’université américaine de Harvard : Puppeteer fungus’ targeted takeover of zombie flies.

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